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日暮戈薇是就讀於國中三年級的15歲普通小女生，某日，她偶然通過家中神社的枯井來到了500年前的戰國時代。時狼煙四起，妖怪橫行，世間大地生靈塗炭。戈薇在御神木那裡邂逅了被封印的半妖犬夜叉。50年前，意欲變成真正妖怪的犬夜叉，爲了得到四魂之玉結識擁有強大靈力的巫女桔梗。經過一段時間相處，兩人之間產生了感情。犬夜叉因此希望變成人類，而桔梗也打算在淨化完四魂之玉後過回普通人的生活。然而，對桔梗心存邪念的盜賊鬼蜘蛛將靈魂和肉體獻給妖怪，繼而轉生變成邪惡的半妖奈落。在他的一番挑撥下，犬夜叉被桔梗封印在神木之上，重傷的桔梗也在悲傷絕望中死去。
桔梗轉生的戈薇解救了犬夜叉，卻不慎將四魂之玉射成碎片。爲了找回碎片，她和犬夜叉以及隨後遇到的夥伴：七寶、彌勒、珊瑚踏上了充滿艱難險阻的旅途……