本季故事發生在《雙峯第二季》結局的25年後，在原版懸念結局的25年後，FBI特工戴爾·庫珀仍被困在守夜門，準備逃離。與此同時，與惡靈鮑勃共用身體的庫珀分身C先生也在多名同夥的幫助下尋找一組坐標，很可能是爲了找到負面力量「朱迪」，同時C先生也需要躲避歸來的庫珀。
來自木頭女士的消息也讓雙峯鎮警長辦公室的成員們重啓對1989年蘿拉·帕爾默謀殺案的調查。
而南達科他州鹿角鎮一名圖書管理員的神祕謀殺案也引起了FBI副局長戈登·科爾及其同事的注意。
除了虛構的雙峯鎮，故事還延伸到紐約市、拉斯維加斯、南達科他州、新墨西哥州和德克薩斯州等地。Showtime總裁大衛·內維斯表示，「故事的核心是特工庫珀重返雙峯鎮的冒險之旅」。
這一季獲得了衆多好評，讚揚其非傳統的敘事和結構、視覺創意和表演。包括《滾石》、《華盛頓郵報〉和《時尚先生》在內的許多出版物都將其評爲2017...